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Near-infrared-II Ag2S quantum dot probes targeting podoplanin enhance immunotherapy in oral squamous cell carcinoma - 05/01/24

Doi : 10.1016/j.biopha.2023.116011 
Honggang Xiong a, b, c, e, 1, Shuhui Shao a, b, e, 1, Yixin Yang d, e, Weiming Wang a, b, c, e, Haofeng Xiong a, b, c, e, Ying Han a, b, c, e, Zijia Wang a, b, c, e, Xin Hu a, b, c, e, Liujun Zeng a, b, c, e, Zhimin Yang a, b, c, e, Tong Su a, e,
a Department of Oral and Maxillofacial Surgery, Center of Stomatology, Xiangya Hospital, Central South University, Changsha, Hunan, China 
b Research Center of Oral and Maxillofacial Tumor, Xiangya Hospital, Central South University, Changsha, Hunan, China 
c Institute of Oral Precancerous Lesions, Central South University, Changsha, Hunan, China 
d Xiangya Stomatological Hospital, Central South University, Changsha, Hunan, China 
e National Clinical Research Center for Geriatric Disorders, Xiangya Hospital, Changsha, Hunan, China 

Correspondence to: Department of Oral and Maxillofacial Surgery, Center of Stomatology, Xiangya Hospital, Central South University, 87 Xiangya Road, Changsha, Hunan, China.Department of Oral and Maxillofacial Surgery, Center of Stomatology, Xiangya Hospital, Central South University87 Xiangya RoadChangshaHunanChina

Abstract

Partial epithelial-mesenchymal transition (pEMT) plays a vital role in oral squamous cell carcinoma (OSCC) cervical lymph node metastasis and tumor immune escape as an immune barrier. However, targeted interventions for pEMT have yet to be established. In this study, we generated an αPDPN-Ag2S probe by modifying a Podoplanin(PDPN) monoclonal antibody on the surface of near infrared (NIR)-II Ag2S quantum dots (QDs) with carboxyl groups through an amide reaction. Then, we evaluated its in vivo targeting ability, therapeutic efficacy of eliminating pEMT using αPDPN-Ag2S-mediated NIR-II photoimmunotherapy (PIT) and biological safety. Here, we found that pEMT is related to CD8 + T-cell infiltration in our human OSCC tissue microarray. Compared with PdpnWT SCC7, the slower growth rate of subcutaneous graft tumors implanted with PdpnKD SCC7 was associated with a change in the tumor immune microenvironment (TIM) in an immunocompetent C3H/HeJ mouse model. In vitro, αPDPN-Ag2S plus NIR 808 nm laser irradiation induced SCC7 cell death. In vivo, NIR-II imaging results show that the αPDPN-Ag2S probe has a good active-targeting ability in a 4-nitroquinoline 1-oxide (4NQO)-induced C57 mouse OSCC model and C3H/HeJ SCC7 subcutaneous graft tumor model. Elimination of pEMT cells by NIR-II αPDPN-Ag2S probe-mediated PIT significantly reversed the local immunosuppressive tumor microenvironment and enhanced PD-1 immunotherapy efficacy. The safety profiles of αPDPN-Ag2S in BALB/c mice were also acceptable. Thus, αPDPN-Ag2S has important clinical translational value in predicting the risk of cervical lymph node metastasis. Importantly, our study proposed a new way to improve the efficacy of tumor immunotherapy.

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Graphical Abstract




ga1

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Highlights

In situ visualization of the pEMT state can be achieved with NIR-II probe αPDPN-Ag2S.
Elimination of pEMT cells by NIR-II αPDPN-Ag2S probe-mediated PIT enhanced PD-1 immunotherapy efficacy.

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Abbreviations : OSCC, pEMT, PDPN., NIR-II, QD, PIT, 4NQO, PDPN, TME, TEM, MTT, IHC, TIL, mFCM, KD, WT, CAFs, DC, TAMs, TANs, Tregs, SLNB

Keywords : Oral squamous cell carcinoma, Partial EMT, Photoimmunotherapy, Near infrared second region, Immunotherapy resistant


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